Las monarcas tienen muchos enemigos naturales: depredadores, parasitoides y los parásitos pueden dañar los huevos, larvas, pupas y adultos de las monarcas. Los depredadores varían entre las diferentes etapas de la vida de la monarca, pero hay poca información disponible sobre el grado en que cada uno de esos depredadores influye en la población. Las hormigas de fuego, las larvas de encaje, las arañas, las avispas y muchas larvas de Hemipteran están entre las que se ha reportado que se alimentan de monarcas inmaduras (huevos, larvas, pupas).
Los adultos tienen menos depredadores invertebrados, pero algunas especies de aves han evolucionado para evitar o tolerar las toxinas. Los parasitoides son insectos especializados, como moscas y avispas pequeñas, que ponen huevos sobre otros insectos o dentro de ellos. Las larvas parasitoides se comen a sus presas de adentro hacia afuera, normalmente saliendo del cadáver de la presa como una pupa o un adulto. Los parásitos son organismos más pequeños que viven y se multiplican dentro de sus huéspedes, tomando nutrientes y recursos. Los parásitos pueden ser microbios unicelulares como virus y bacterias, u organismos más grandes como ácaros y nematodos.
Defensas de la Monarca y Coloración de Advertencia
Muchas especies de presas tienen mecanismos para evitar la depredación, incluyendo la coloración camuflada o manchas oculares brillantes para confundir a los depredadores. La coloración brillante en insectos y otros animales (típicamente amarillos, naranjas o rojos) puede actuar como una señal, advirtiendo a otros animales que son venenosos o desagradables. Estos patrones de color se denominan aposemáticos.
Cuando un animal ataca, come o se encuentra con un animal de colores brillantes y es picado, mordido o envenenado, aprende a asociar estos colores de advertencia con una mala experiencia. Las monarcas tienen una defensa química que es tóxica para muchos enemigos naturales: pueden secuestrar compuestos venenosos de las algas llamadas cardenolides, o glucósidos cardíacos. Así, cuando un animal come un monarca y se enferma, aprende a evitar presas potenciales de coloración similar.
Sin embargo, la investigación ha demostrado que estas toxinas se descomponen con el tiempo en los monarcas adultos, y a las pocas semanas de vida las mariposas son mucho más sabrosas para los depredadores (Fink y Brower 1981, Brower y Calvert 1985, Brower 1988, Alonso M. y Brower 1994, Sakai 1994). Además, no se ha explorado el papel de los productos químicos secuestrados en la defensa de los monarcas contra parasitoides y patógenos.
Predación
La depredación de las aves es una de las causas naturales más importantes de mortalidad de la monarca durante el invierno. Dos especies de aves, los grosbeaks de cabeza negra y los orioles de lomo negro, son los principales depredadores.
Aves como las oropéndolas de lomo negro y los grosbeaks de cabeza negra son depredadores comunes en los sitios de hibernación de la monarca.
Estas especies pueden comer grandes cantidades de monarcas sin envenenarse. Esto puede ser el resultado de la descomposición de toxinas dentro de los cuerpos de los monarcas durante los muchos meses de migración e hibernación, o del comportamiento alimenticio específico de las aves. Los Orioles abren el abdomen de los monarcas antes de alimentarse, evitando la mayor parte de la cutícula rica en toxinas. Los Grosbeaks, que se comen todo el abdomen, pueden tolerar niveles más altos de cardenolides en sus tractos digestivos. Las investigaciones han demostrado que la depredación de estas dos especies de aves representa más del 60% de la mortalidad total de la monarca durante el invierno (Calvert et al. 1979).
En algunas colonias, hasta el 9% de las mariposas son consumidas por las aves durante el invierno, y este número puede llegar hasta el 15% cuando el bosque es perturbado por la tala, lo que facilita el acceso de las aves a las ramas en las que se agrupan las monarcas.
Los depredadores invertebrados como las hormigas, las arañas y las avispas atacan a las larvas de la monarca en las plantas de algas marinas (Prysby 2004). Se han observado avispas alimentándose de monarcas abdominales en un sitio de hibernación en California (D. Frey, comunicación personal), y se ha sugerido que las hormigas de fuego son un depredador importante de las larvas de monarca en Texas (Calvert 1996).
Otras investigaciones sugieren que los depredadores de las avispas pueden ser sensibles a las defensas químicas de las larvas de la monarca, y que las avispas alimentadas con larvas de monarca con altas concentraciones de cardenolide tenían menor potencial reproductivo y más deformidades en sus nidos (L.S. Rayor, comunicación personal) que las avispas que se alimentaban de orugas menos tóxicas.
Parasitoides
Tanto las moscas como las avispas parasitoides ponen sus huevos en larvas de monarca , pero el parasitoide larval más importante es probablemente una especie de mosca de la familia Tachinidae. Esta familia incluye alrededor de 10.000 especies, la mayoría de las cuales parasitan a los lepidópteros (mariposas y polillas), aunque también parasitan a los himenópteros (hormigas y abejas) y a los heterópteros (insectos verdaderos y sus parientes), Coleópteros (escarabajos), Dípteros (moscas y mosquitos), Dermapteros (tijeretas), Ortópteros (saltamontes y grillos), Chilópodos (ciempiés), así como algunos escorpiones y arañas.
La investigación en el Monarch Lab sugiere que la especie Lespesia archippivora (La) es el parasitoide taquínido monarca más importante. Está muy difundido en América del Norte y Central, se ha encontrado en Brasil y se introdujo deliberadamente en Hawaii para su control biológico en 1898. Las larvas de la monarca en los EE.UU. continentales y Hawai son frecuentemente parasitadas por La, y el Proyecto de Monitoreo de la Larva de la Monarca documentó una tasa general de parasitismo de ~13% (Oberhauser et al. 2007). Para obtener información sobre cómo puede aportar datos que nos ayuden a comprender este importante enemigo de la monarca, visite el sitio web del Proyecto de Monitoreo de la Larva de la Monarca.
La hembra pone huevos en el tegumento (piel) del hospedador, y las larvas de la mosca eclosionan y perforan en el hospedador poco después de la oviposición. La completan su desarrollo larvario dentro del huésped, los gusanos emergen de larvas tardías o pupas, y luego pupan en hojarasca y se eclipsan en un plazo de ~10-14 días. Los gusanos caen al suelo sobre largos y gelatinosos zarcillos que parecen cuerdas blancas que cuelgan del monarca.
Se sabe menos sobre el grado en que otros parasitoides atacan a los monarcas, pero al menos una avispa de la familia Braconidae ha sido reportada en monarcas (Arnaud 1978). La reina de parentesco cercano, Danaus gilippus, está parasitada por dos avispas de Chalcid, Brachymeria annulata y B. ovata (Prudic y Olson 2005), así como por L. archippivora (Arnaud 1978). La investigación actual en el Monarch Lab demuestra que la avispa Pteromalus cassotis (en la familia Pteromalidae y la misma superfamilia, Chalcidoidea, como las dos avispas Chalcid que se encuentran en las reinas) podría ser un importante parasitoide pupal (Oberhauser et al. en prensa).
Las avispas de P. cassotis son diminutas, y más de 200 pueden emerger de una pupa de monarca. Las investigaciones del Monarch Lab también han demostrado que un parasitoide generalista estrechamente relacionado (Pteromalus puparum) intentará parasitar las pupas de la monarca en condiciones de laboratorio, pero sus crías no se desarrollan en huéspedes de la monarca. Actualmente estamos investigando el papel de los cardenolidos secuestrados de la monarca en estas interacciones huésped-parasitoide (Stenoien et al. en preparación).